遥かな未来、銀河に進出したウマ娘は、二大陣営に分かれて戦っていた。皇帝と貴族が支配する栗東（帝国）と、帝国から脱出した共和主義の人々が建国した美浦（同盟）である。戦争は150年間膠着していたが、フジキセキとヒシアマゾンという若き英雄が相次いで両陣営に登場することで、歴史は大きく動き始める。

実家の豆腐店を手伝いながらファーストフードで友人のツインターボとアルバイトをするウマ娘、トウカイテイオー
ある日バイトの先輩で地元の走り屋（峠で野良レース）のツルマルツヨシの走りを見に行った所、他所の地域で異彩を放つ天才ビワハヤヒデ、ナリタブライアン姉妹のチームが現れ
ツヨシのチームに一か月後のバトルを挑んできた。地元で負けるわけにはいかないツヨシは走り込むが、事故を起こして出場できなくなってしまう。

ツヨシはなんとか勝てる相手を連れてこようと思っていると、バイト先の店長
ミスターシービーが「ここの峠で最も早いのは豆腐屋のウマ娘だ」と話し…

一方、弱小チームの地域で負けるわけがないとツヨシの地元で走り込んでいたナリタブライアンは明け方、突如現れた鹿毛のウマ娘に簡単に負けていた。

———富・名声・力。
この世のすべてを手に入れた男、ウマ娘王セクレタリアト。
彼女の死に際に放った一言は、人々をトレセン学園へ駆り立てた。

「おれの財宝か？欲しけりゃくれてやる。探せ！この世のすべてをそこに置いてきた！」

ウマ娘達は、レジェンドファイナルを目指し、夢を追い続ける。
世はまさに、大競馬時代！

トゥインクルレースを二分する美浦と栗東の陣営は互いに軍を形成し、
もはや開戦の理由など誰もわからなくなった銀河規模の戦争を100年間継続していた。
その“百年戦争”の末期、栗東軍の一兵士だった主人公「イクノディクタス」は、
味方の基地を強襲するという不可解な作戦に参加させられる。
作戦中、イクノは「素体」と呼ばれる栗東軍最高機密を目にしたため軍から追われる身となり、
町から町へ、星から星へと幾多の「馬場」を放浪する。
その逃走と戦いの中で、陰謀の闇を突きとめ、やがては自身の出生に関わる更なる謎の核心に迫っていく。